L’exploration moléculaire d’une coquille d’œuf fossile révèle la lignée cachée d’un oiseau géant disparu

Nature Communications volume 14, Numéro d'article : 914 (2023) Citer cet article

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La systématique des oiseaux éléphants disparus de Madagascar reste controversée en raison de grandes lacunes dans les archives fossiles et de la mauvaise préservation biomoléculaire des spécimens squelettiques. Ici, une analyse moléculaire de coquilles d'œufs fossiles vieilles de 1 000 ans fournit la première description de la phylogéographie des oiseaux éléphants et offre un aperçu de l'écologie et de l'évolution de ces géants incapables de voler. Les génomes mitochondriaux de Madagascar révèlent une variation génétique corrélée à la morphologie de la coquille d’œuf, à la composition en isotopes stables et à la répartition géographique. La couronne d'oiseau éléphant est datée d'env. 30 Mya, lorsque l'on estime que Madagascar est devenue moins aride à mesure qu'elle se déplaçait vers le nord. Des niveaux élevés de variation génétique entre les clades soutiennent la reclassification de Mullerornis dans une famille distincte. Les faibles niveaux de variation génétique au sein du clade suggèrent qu'il n'existait que deux genres d'oiseaux éléphants dans le sud de Madagascar pendant l'Holocène. On trouve cependant une collection de coquilles d'œufs provenant de l'extrême nord de Madagascar qui représente une lignée unique d'Aepyornis. De plus, la divergence au sein d'Aepyornis coïncide avec l'aridification de Madagascar au début du Pléistocène ca. 1,5 Ma, et est cohérent avec la fragmentation des populations dans les hautes terres entraînant une diversification et l'évolution d'un gigantisme extrême sur des échelles de temps courtes. Nous plaidons pour une révision de leur taxonomie qui intègre les perspectives paléogénomiques et paléoécologiques.

Les oiseaux éléphants de Madagascar (Aves : Aepyornithidae) étaient de grands ratites incapables de voler qui ont disparu il y a environ un millénaire. La parenté des oiseaux éléphants avec d'autres oiseaux est restée un mystère jusqu'à ce que plusieurs études génétiques découvrent qu'ils sont frères du kiwi de Nouvelle-Zélande1,2,3, révolutionnant ainsi notre compréhension de la diversification aviaire. Cependant, la biodiversité et les relations évolutives chez les oiseaux éléphants sont incertaines et instables depuis leur première description il y a plus de 150 ans4, car la plupart des espèces ne sont connues qu'à partir de quelques restes squelettiques post-crâniens incomplets du Pléistocène-Holocène provenant du sud et du centre de Madagascar5,6, 7 (Fig. 1a et données supplémentaires 1). Environ huit espèces d'oiseaux éléphants répartis dans deux genres ont été généralement acceptées sur la base d'une comparaison morphologique de fossiles squelettiques4 (Fig. 1c), mais une récente réévaluation morphométrique du matériel squelettique6,7 a reclassé les oiseaux éléphants en quatre espèces réparties dans trois genres (Aepyornis, Mullerornis et un nouveau genre, Vorombe). Cependant, cette révision reste discutable : l’homoplasie des caractères morphologiques résultant d’une évolution convergente signifie que la morphologie du squelette post-crânien distingue mal les limites des espèces au sein des taxons de ratites éteints8 ainsi que les relations évolutives entre elles. Alternativement, l'utilisation de l'ADN ancien (ADNa) s'est avérée très efficace dans la délimitation des limites des espèces d'oiseaux disparues, des relations phylogénétiques et des aires de répartition géographiques8,9,10,11,12, et la corroboration de la systématique des oiseaux éléphants par des méthodes moléculaires est attendu depuis longtemps. Bien que l’environnement chaud et humide de Madagascar ne soit pas optimal pour la préservation de l’ADNa dans les os13, il a été récupéré dans la coquille d’œuf d’un éléphant3,14, que l’on trouve en abondance tandis que les fossiles squelettiques sont moins courants15. A l'aide de la micromorphologie de la coquille d'œuf, de la géochimie des isotopes stables et de la paléoprotéomique, nous détaillons ici la première étude phylogéographique d'oiseaux éléphants utilisant l'ADN mitochondrial entier de coquille d'œuf, afin de revisiter la taxonomie et l'histoire évolutive des oiseaux éléphants. En tant qu'île avec des niveaux d'endémisme élevés, Madagascar est un système modèle pour étudier les mécanismes sous-jacents à l'évolution et à l'extinction, et le manque de résolution sur l'histoire de vie des plus grands oiseaux du monde présente une lacune majeure dans notre compréhension.

1.5 mm thickness) having a tyrosine at this site (Supplementary Figs. 4–5). Additionally, variability at positions 62 (G, A) and 65 (E, D) was observed, although more weakly supported by the raw tandem mass spectrometry data (Supplementary Fig. 6). Mullerornithids and aepyornithids appear to be missing residues found at positions 26 and 101 in all other palaeognaths, supporting their sister relationship. XCA-2 elephant bird sequences (Supplementary Figs. 5–6) also support the separation between aepyornithids and mullerornithids, with two amino acid differences (123: A, T; 130: P, T). The structure of elephant bird XCA-1 and XCA-2 match closely the structure of ostrich struthiocalcin-1 and struthiocalcin-2, respectively (Supplementary Fig. 7). Amino acid residues mainly differ in flexible regions, and even when they do not, the secondary structure is not disrupted, suggesting there is likely no functional significance to these mutations./p>3 mm) in the south, with some thinner (“medium”) eggshells being more closely related to thicker eggshells than other medium eggshells, and vice versa. Branch lengths are extremely short and the phylogenetic topology within the southern clade is not well-supported (Fig. 2), further supporting the idea there is no mitochondrial sub-structure within this clade. No differences were likewise observed in microstructure (porosity, average pore volume, and pore density; p-value > 0.15; Fig. 4), or isotopic signature (p-value = 0.1161, F = 2.058, n = 49, PERMANOVA) between medium and thick aepyornithid eggshells in the south. Amino acid substitutions were also not observed in the sequence of eggshell protein XCA-1 between any aepyornithid eggshells./p>4 mm) eggshells (which may just represent inviable, unfertilised or prematurely broken eggs as eggshell becomes thinner as the embryo develops). Ultimately, sex typing is required to confirm the hypothesis that skeletal morphotypes represent within-species sexual dimorphism; however, this entails recovering nuclear DNA from bone specimens, as eggshell DNA is expected to be female (maternal origin). Alternatively, the presence of female-specific bone histology (i.e., medullary bone in gravid females) in only one skeletal morphotype may also help test the hypothesis of sexual dimorphism in Aepyornithidae; however, medullary bone has not been detected in any aepyornithid skeletal fossils thus far41,42./p>